明治１０年、高山に中教院設立が決定すると同時に祖霊社の安置も決められました。

このころ、中教院の本部であった大教院神殿のありかたについて全国で激しい議論がなされています。
これは「祭神論争」と呼ばれる日本宗教史上の大事件に発展しました。祖霊殿社はこの祭神論争の影響を色濃く受けたお社です。

祭神論争とは

明治８年に大教院が解散し、神殿は神道事務局に移されますが
その時、神殿に「大国主大神」（出雲大社御祭神）を祀るべきだという提案がされます。
神殿には「造化の三神」といわれる古事記に最初に現れる３柱の神と「天照皇大神」が祭られていました。
提案者の出雲大社千家尊福宮司は「伊勢の大神は現在の世をしろしめす神。出雲の大神は死後の世をしろしめす神。
現幽双方をまつることで初めて国内を安寧に治めることができる」と説きました。

明治１２年９月祖霊社を設置し、大國主大神を勧請して招魂祭を斎行。
明治１５年の教導職分離令により神職の葬儀関与は禁止されましたが、
当中教院は宗教団体である神宮教に属したため、宗教教化活動として神葬祭・祖霊祭の普及活動を行いました。
この頃から神宮教解散までの１７年間は一般の方の神葬祭も頻繁に行っており、数柱が祖霊社に合祀されています。

神宮奉斎会になると「奉斎所に於て霊舎を設け祖霊を鎮祭すべからず」の通達があったため、
社殿を廃し、奉斎所の横に霊璽（神式の位牌）を安置する棚（氏祖殿）を設けて祭祀を続けました。
この通達になかなか従わない県本部や支部があり本院は苦慮していますが、当社もまさにその一つであったようです。
以降葬儀は行わないものの、各団体より要請を受けた場合のみ合祀・慰霊祭を行っていきます。

地域功労者として西南・日清の役戦歿英霊を合祀していることから、日露戦争中は出征軍人には御符を配り
戦勝祈願祭や軍人健康祈願祭を執り行うなど、招魂社としての性格を持つようにもなりました。
明治４２年６月、飛騨出身の戦没英霊を飛騨招魂社に遷座。（廣瀬中佐は飛騨出身ではない為、氏祖殿に残されました）

戦後、神宮奉斎会の解散時に氏祖殿から祖霊殿に名称を変更。
昭和３６年１１月、飛騨匠神社造営により、客神としてお預かりの木匠祖神を遷座。
平成５年、忠孝苑合祭殿新築の際、新たに社殿を造営し祖霊殿社として遷座祭を斎行致しました。


祭神論争に敗退以降は主祭神であった大國主大神が表に出ることはありませんでしたが、
昭和２８年に始まった黄金神社の「こがね講祭」では客神「大黒天」として招かれ、
祭典後の大抽選会では「福」を参拝者にお授けしています。